Một ngày nọ, trên đường đến trường, Suzume Iwato tình cờ gặp Souta Munakata, một chàng trai trẻ đang tìm kiếm những khu vực bỏ hoang. Nữ sinh trung học hướng Souta đến một tàn tích gần đó, nhưng vì tò mò thuần túy, bản thân cô quyết định đi đến cùng một điểm đến.

Khi đó, Suzume phát hiện ra một cánh cửa biệt lập với một vũ trụ mơ mộng nằm bên ngoài nó - một nơi mà cô có thể nhìn thấy và cảm nhận, nhưng không thể bước vào. Một hòn đá kỳ lạ nằm trên mặt đất gần đó, nhưng nó biến thành một sinh vật giống mèo và chạy đi khi Suzume nhấc nó lên. Đột nhiên sợ hãi, cô quay trở lại trường học của mình, không nhận ra rằng hành động để cửa mở của mình sẽ có hậu quả.

Với "viên đá then chốt" được phát hành, cái ác trong vũ trụ khác giờ đây có thể tự do trốn thoát và tàn phá khắp Nhật Bản. Với ý định sửa chữa sai lầm nguy hiểm của mình, Suzume tham gia cùng Souta - người có mục tiêu thực sự là ngăn chặn cái ác mưng mủ - trong việc tìm và khóa tất cả các cánh cửa mở trước khi đất nước bị phá hủy.